Иннервация

Сухожилие представляет собой богатейшее рецепторное поле, воспринимающее изменение натяжения мышцы, и является динамическим звеном между костью и мышцей, существующим для эффективного превращения мышечной энергии в движение [121]. Нам не удалось обнаружить полноценных работ, посвященных иннервации ахиллова сухожилия от мышечно-сухожильного перехода до энтезиса. Тем не менее, не стоит отрицать значимость ноцицептивной и проприоцептивной сенсорной иннервации самого сухожилия и его паратенона. Полноценность иннервации ахиллова сухожилия может играть важную роль при его сращении, например периферическая денервация у крыс вдвое снижает способность пяточных сухожилий срастаться после искусственного нарушения их целостности [163].

Сенсорная иннервация ахиллова сухожилия происходит за счет нервов, идущих из мышц (эндотенон) и за счет ветвей соседних кожных нервов, преимущественно икроножного нерва [724]. Паратенон, в отличие от сухожилия, характеризуется более богатой иннервацией и содержит корпускулы Pacinian, которые, предположительно, играют важную роль в механизме проприоцепции [470]. У котов в пяточном сухожилии обнаруживаются комплексы Golgi, локализованные преимущественно в области мышечно-сухожильного перехода и мышечные веретена, располагающиеся более дистально [538].

В пяточном сухожилии крыс существует опиоидная система, которая, вероятно, принимает участие в периферической ингибиции боли [137]. Некоторые сенсорные нервы (волокна типа С) обладают дельта опиоидными рецепторами (ДОР), локализация которых происходит преимущественно в эндотеноне и эпитеноне (где они обычно ассоциированы с кровеносными сосудами) и в паратеноне (меньшая ассоциация с сосудами). Как правило, ДOР связываются с энкефалинами, в результате чего ингибируется ноцицепция и проинфламматорная реакция сенсорных нейропептидов [137]. В норме существует точный баланс между экспрессией опиоидов и сенсорных нейропептидов, который нарушается при патологическом процессе [137]. Существующие знания об иннервации ахиллова сухожилия не позволяют объяснить патогенез боли при тендопатии [309]. Боль в сухожилии может быть обусловлена и изменением сосудистой системы. Наиболее частой гистологической находкой при тендопатии является пролиферация кровеносных сосудов как в толще самого сухожилия, так и в паратеноне [169, 466, 817], а само сухожилие при повреждении может претерпевать ишемические изменения [309].

 

Структура сухожилия

Биомеханические свойства всех сухожилий обусловлены их молекулярной, клеточной структурой и макроморфологией. Для сухожилий, строение которых соответствует их функции, уместна аксиома всего живого: «Форма определяет функцию, а функция определяет форму». Сухожилия состоят из клеточного и неклеточного компонентов. Клеточный компонент представлен главным образом фибробластами – клетками сложной звездчатой формы, которые синтезируют коллаген и отвечают за реорганизацию экстрацеллюлярного матрикса. Экстрацеллюлярный матрикс состоит из воды (60%–80% общей массы), коллагена (70-86% сухой массы), протеогликанов (1%–5% сухой массы) и эластина (2% сухой массы) [401, 417, 606].

Коллаген, составляющий основу экстрацеллюлярного матрикса, бывает разным. Наиболее распространенный в сухожилиях коллаген I типа образован тремя полипептидными цепями, соединенными ковалентными водородными связями. Молекулы коллагена обладают дополнительными аминокислотными сшивками, которые и обеспечивают механическую прочность. Количество межмолекулярных связей на протяжении сухожилия неодинаково, что определяет разную механическую прочность сухожилия в разных его отделах. Например, наибольшее количество межмолекулярных связей имеется в средней порции сухожилия по сравнению с областями мышечно-сухожильного и сухожильно-костного переходов. При этом средняя часть сухожилия имеет наибольшую механическую прочность, а мышечно-сухожильный переход – наименьшую [608, 757, 807].

Микроархитектура сухожилия отличается четкой организацией (Рисунок 11). Пять поперечно-связанных молекул коллагена образуют микрофибрилу (микроволокно), которые в свою очередь организуются в субфибрилу (субволокно), а они – в фибриллу (волокно) [421]. Фибриллы, разделяемые протеогликанами, гликозоаминогликанами и водой, располагаются параллельными рядами, и все вместе они образуют экстрацеллюлярный матрикс. Протеогликаны и гликозоаминогликаны, как и коллаген, в высокой степени гидрофильны и состоят из нескольких длинных углеводов, связанных с центральным белком.

Экстрацеллюлярный матрикс вместе с рядами фибробластов образуют собственно сухожильные волокна, которые отделяются друг от друга соединительнотканным эндотеноном, в составе которого проходят кровеносные сосуды и нервы. Эндотенон имеет две мембраны – наружную (ретикулярную) и внутреннюю (фасцикулярную).

 

Рисунок 11. Микроархитектура сухожилий (объяснения в тексте). Иллюстрация составлена на основе данных Woo и соавторов [807] и Kastelic и соавторов [420]

 

В сухожилиях доминирует коллаген I типа (95%), характеризующийся значительной механической прочностью на разрыв [778], которая варьирует от 50 до 100 Н/мм [774, 778]. Однако эта цифра может быть заниженной, так как in vivo коллаген отличается сложной пространственной организацией [429]. Количество эластина в ахилловом сухожилии крайне мало [174, 266]. Эластин может удлиниться в 2 раза перед тем как он разорвется [665]. Если он будет присутствовать в сухожилии в большей пропорции, то трансмиттированная сила к кости будет значительно меньше [657].

Коллаген организуется в гетеротипичные сухожильные волокна, вокруг которых в составе эндотенона располагаются нервы, кровеносные и лимфатические сосуды [667]. В образовании сухожильных волокон также принимают участие коллаген III и V типов [778]. Содержание последних относительно невелико, и они преимущественно регулируют диаметр сухожильного волокна [208]. Исследования показали, что в ахилловом сухожилии пожилых людей преобладают β и γ формы коллагена I типа, что вероятно соответствует процессу увеличения с возрастом связей между волокнами [778].

Хотя нормальное ахиллово сухожилие практически полностью состоит из волокон I типа, при разрывах сухожилия обнаруживается значительное количество коллагена III типа [266]. Культура фибробластов разорванного ахиллова сухожилия синтезирует как коллаген I типа, так и III типа [784]. Коллаген III типа имеет меньшую прочность на разрыв и таким образом его высокое процентное содержание является предрасполагающим фактором спонтанного разрыва.

Коллаген I типа организуется не только в прямые сухожильные волокна, но и в скрученные волокна и в сухожильные пучки, в результате структура сухожилия скорее напоминает многопрядный канат [208]. Каждое отдельное сухожильное волокно не проходит по всей длине сухожилия, так что механическое усилие передается с одного волокна на другое [208]. За эту передачу отвечает аморфный матрикс, в котором располагаются сухожильные волокна. Основу аморфного матрикса составляют коллагеновые волокна VI типа, не организующиеся в волокна, и декорин (богатый лицином протеогликан). Помимо этого, в образовании матрикса ахиллова сухожилия принимают участие фибромодулин, декорин, аггрекан, бигликан, люмикан и версикан [778], которые относительно быстро синтезируются и распадаются [391].

Волокна внутри сухожилия идут волнообразной спиралью, а шаг спирали в среднем равняется 100 μm [208]. Такая геометрия дает волокнам эластичные свойства, при этом существует относительная независимость волокон от экстрацеллюлярного матрикса [208]. Особо важную роль при этом играет эндотенон, который отделяет соседние волокна друг от друга, позволяя им двигаться независимо, и соединяется с эпитеноном на поверхности сухожилия. Эндотенон не содержит соединительной ткани и представлен кровеносными сосудами и нервными волокнами.

Нормальное ахиллово сухожилие, в отличие от разорванного, отличается высокоорганизованным клеточным составом [728]. На поперечном срезе ахиллова сухожилия специализированные фибробласты (теноциты) имеют звездообразную форму, а на продольных срезах они располагаются строгими рядами [667]. Такая строгая клеточная организация является следствием спиралеобразного хода коллагеновых волокон вокруг колонн теноцитов [719] , продуцирующих как волокнистые, так и неволокнистые компоненты экстрацеллюлярного матрикса [637], и возможно определяющих реабсорбцию коллагеновых волокон [207, 688].

У фибробластов есть большое количество плоских отростков, отходящих в стороны от тела клетки к коллагеновым волокнам, благодаря чему коллагеновые волокна закручиваются в завитки. Наиболее длинные и тонкие отростки клеток вытягиваются вдоль ряда фибробластов, при этом отростки соседних фибробластов соприкасаются. Эти межклеточные связи существуют не только в пределах одного продольного ряда фибробластов, но и между соседними рядами. Следовательно, в ахилловом сухожилии имеется трехмерная сеть взаимодействующих отростками клеток, подобная хорошо изученной сети отростков остеоцитов экстрацеллюлярного костного матрикса, которая координирует работу клеток при механической нагрузке. Связи между отростками фибробластов на молекулярном уровне осуществляются за счет коннексина 32 и 43. Коннексин 32 обеспечивает главным образом связи фибробластов внутри одного продольного ряда (т.е. по линии действия основного вектора силы), а коннексин 43 связывает отростки клеток соседних продольных рядов [557]. Waggett и соавторы [777] предположили, что эти различные молекулярные связи играют регулирующую роль в синтезе экстрацеллюлярного матрикса в соответствии с нагрузкой на сухожилие. Оказалось, что коннексин 43 ингибирует синтез коллагена, а коннексин 32 (обеспечивающий связь клеток по вектору силы) наоборот стимулирует.